Обнаружены одноклеточные организмы с ядром, но без митохондрий

Рис. 1. Monocercomonoides globus — одноклеточный эукариотический организм, потерявший не только митохондрии, но и все гены, связанные с их работой. Фото с сайта tolweb.org

Ученые из Чехии и Канады исследовали одноклеточный эукариотический организм Monocercomonoides, утерявший в ходе эволюции митохондрии. У эукариот в митохондриях за счет окисления кислородом органических соединений запасается энергия, эта функция обслуживается комплексом митохондриальных и ядерных генов. Но у Monocercomonoides не обнаружено ни митохондриальных, ни ядерных генов, связанных с этой функцией. Как выяснилось, Monocercomonoides смог полностью отказаться от митохондрий, получив в ходе горизонтального переноса генов набор необходимых бактериальных ферментов.

В учебниках по биологии написано, что эукариоты отличаются от прокариот наличием ядра, митохондрий, эндоплазматической сети, аппарата Гольджи и других мембранных органелл. Но как выяснилось, из классических определений найдутся и исключения. Так, команде биоинформатиков, представляющих лаборатории в нескольких университетах Чехии и Канады, посчастливилось исследовать эукариотический организм без митохондрий.

Первоначально считалось, что без митохондрий — органелл, запасающих в клетке энергию в виде АТФ, — эукариотическая клетка существовать не может. Затем были найдены эукариотические одноклеточные организмы без митохондрий (например, лямблии, трихомонада Trichomonas vaginalis, дипломонады рода Spironucleus – всё это паразитические одноклеточные), и необходимость митохондрий была подвергнута сомнению. На этом этапе (середина 80-х годов ХХ века) активно разрабатывалась гипотеза о симбиотическом происхождении эукариот. Поэтому вероятность существования «переходных» клеток с ядром, но без митохондрий — так называемое царство Архезоа (Archezoa) — выглядела вполне логично.

Но затем оказалось, что у этих «переходных» форм всё же имеются производные от митохондрий органеллы: это митосомы у лямблий, гидрогеносомы у трихомонад и похожие на гидрогеносомы мелкие мембранные органеллы у Spironucleus. Во всех этих структурах работали комплексы специфических митохондриальных ферментов, и их функции так или иначе связаны с энергетическим обменом. Когда доказательства митохондриальной природы этих органелл уже не вызывали сомнений, то вся архезойная концепция лишилась фактической поддержки. Утвердилось мнение, что эукариоты без митохондрий невозможны.

В этом ключе и было запущено обычное исследование еще одного организма без очевидных митохондрий — Monocercomonoides sp. из кишечника шиншиллы. Это представитель метамонад (см.: Metamonad) — жгутиковых простейших, не имеющих нормальных митохондрий. Ученые планировали прочитать геном этого организама и, в частности, определить наличие и локализацию генов, связанных с митохондриальными функциями.

Эту задачу они выполнили — геном был прочитан с высокой точностью. Он оказался весьма большим — 75 000 пар оснований (это в два раза меньше, чем у трихомонады, но в 5–6 раз больше чем у лямблий); в нем определили 16 627 белок-кодирующих генов. Но обычного комплекса генов, связанного с митохондриями у эукариот (в частности, генов ферментов, осуществляющих транспорт и сортировку пептидов через митохондриальные мембраны, — так называемых «механизмов сортировки и сборки», см. sorting and assembly machinery), не обнаружилось. Также не выявилось ни одного гена мембранных транспортеров АТФ, которые обычны у других метамонад. У них они перекачивают АТФ из гидрогеносом и митосом наружу. Не было и генов белков, обеспечивающих контакт эндоплазматической сети с митохондриями (см.: Endoplasmic reticulum–mitochondria connections) или их производными.

Решив, что дело может быть в резкой специализации этого генетического комплекса, ученые занялись поисками без вести пропавших во всех обширных базах геномных данных. Но не нашлось ни одного похожего гена со специфическими функциями, связанными исключительно с митохондриями. Иными словами — не нашлось ничего, что указывало бы на работу митохондрий или их аналогов, на получение энергии тем биохимическим способом, какой обычно используют эукариоты. Тогда как эти странные организмы добывают себе энергию?

Гены ферментов, отвечающих за обмен веществ, у Monocercomonoides нашлись. Их комплекс дает возможность этому одноклеточному разлагать глюкозу в анаэробных условиях, а дальше и пируват, конечный продукт анаэробного гликолиза, до водорода или до этанола и уксусной кислоты. Кроме того, Monocercomonoides обладает ферментным набором для расщепления аминокислоты аргинина; данный метаболический путь даже более эффективен, чем анаэробный гликолиз. Такой метаболизм известен у лямблий и трихомонад, и он протекает прямо в цитоплазме.

При получении энергии и передаче ее АТФ важнейшую роль играют проводники электронов, своего рода биомолекулярные провода. В живых организмах их функцию выполняют белки с железосерными кластерами (Fe—S-кластерами, см.: R. Lill, U. Mühlenhoff, 2006. Iron-sulfur protein biogenesis in eukaryotes: components and mechanisms). Они характеризуются подвижными связями между железом и серой и за счет этого могут участвовать в переносе электронов. Как правило, у эукариот эти белки с Fe—S-кластерами производятся в митохондриях (у растений — в пластидах). У бактерий и архей, очевидно, тоже имеются эти важнейшие белки — без них передача энергии остановится. Но они синтезируются с помощью своего, бактериального, набора ферментов в цитоплазме. Как выяснилось, Monocercomonoides для синтеза Fe—S-кластеров пользуется бактериальным набором ферментов, а не эукариотическим. Те же бактериальные ферменты нашлись у Paratrimastix pyriformis, близкого родственника Monocercomonoides.

Рис. 2. Вверху: эукариотический организм с митохондриями, в которых работает комплекс ферментов сборки Fe—S-кластеров (Iron-Sulfur Cluster, ISC). В середине: у организмов с редуцированными митохондриями (митосомами, гидрогеносомами) кислородное дыхание и, соответственно, кислородное фосфорилирование продуктов гликолиза отсутствует, вместо них включаются другие реакции производства АТФ, но железосерные кластеры синтезируются проверенным способом. Внизу: при полной потере митохондрий организмам пришлось заменить митохондриальный комплекс ISC на бактериальный набор SUF (Sulfur mobilization), который тоже справляется с производством железосерных кластеров (см. Iron-sulfur cluster biosynthesis). Рисунок из обсуждаемой статьи в Current Biology

Исследователи считают, что Monocercomonoides — это пока единственный известный эукариотический организм, полностью отказавшийся от митохондрий и всего, что с ними связано. Недостающие жизненно-важные функции митохондрий, такие как синтез Fe—S-кластеров, они восполнили, позаимствовав у бактерий минимальный комплекс ферментов (рис. 2, 3).

Рис. 3. Схема эволюции митохондрий метамонад. Нормальные митохондрии редуцируются до митосом или других подобных органелл, но при этом функционируют эукариотические компоненты сборки Fe—S-кластеров (ISC). Предки Monocercomonoides и Paratrimastix получают бактериальный комплекс для синтеза Fe—S-кластеров (SUF) это позволяет им отбросить ферменты ISC-комплекса. У Monocercomonoides исчезают и митосомы. Параллельно у других метамонад, не получивших дополнительный цитоплазматический комплекс для синтеза Fe—S-кластеров, остаются митосомы или их аналоги с изначальным митохондриальным комплексом ISC. Рисунок из обсуждаемой статьи в Current Biology

Вряд ли Monocercomonoides — первично безмитохондриальный эукариотический организм. Ведь у его родича Paratrimastix pyriformis имеются митосомы, а значит, Monocercomonoides просто продвинулся по пути отказа от митохондрий чуть дальше. Для этого очень пригодились прихваченные у бактерий полезные ферменты. Этот пример, подчеркивают ученые, показывает, что эукариоты не так уж недоступны для горизонтального переноса генов, как принято считать. Они вполне могут ассимилировать чужие гены, пусть даже бактериальные.

И что еще важнее, Monocercomonoides демонстрирует принципиальную возможность существования безмитохондриальной ядерной клетки. Такой организм может жить в низкокислородной или бескислородной среде, в условиях высокой концентрации органических веществ, серы и железа. А уж как он распорядится своим биохимическим арсеналом, бактериальным или эукариотическим, — это его личное дело, наживное.

Источник: Anna Karnkowska, Vojtěch Vacek, Zuzana Zubáčová, Sebastian C. Treitli, Romana Petrželková, Laura Eme, Lukáš Novák, Vojtěch Žárský, Lael D. Barlow, Emily K. Herman, Petr Soukal, Miluše Hroudová, Pavel Doležal, Courtney W. Stairs, Andrew J. Roger, Marek Eliáš, Joel B. Dacks, Čestmír Vlček, Vladimír Hampl. A Eukaryote without a Mitochondrial Organelle // Current Biology. 2016. V. 26. P. 1–11. DOI: 10.1016/j.cub.2016.03.053.

Елена Наймарк